DOI: https://doi.org/10.7705/biomedica.v37i0.3559

Detección de unidades discretas de tipificación de Trypanosoma cruzi en triatominos recolectados en diferentes regiones naturales de Perú

Carlos P. Padilla, Uriel Alvarado, Gladis Ventura, Deysi Luna-Caipo, Marcial Suárez, José R. Tuñoque, Nancy Ruelas-Llerena, Luis A. Fachín, Alina Huiza, Lizandro Gonzáles, Julio César Carranza, Gustavo Adolfo Vallejo, Gustavo Adolfo Vallejo, Abraham G. Cáceres, Abraham G. Cáceres

Resumen


Introducción. Trypanosoma cruzi se ha dividido en seis unidades taxonómicas discretas (Discreet Typing Units, DTU) denominadas TcI, TcII, TcIII, TcIV, TcV y TcVI. Aún se desconocen los factores determinantes de la dinámica de la transmisión vectorial de los genotipos de T. cruzi en las diferentes regiones geográficas de distribución de la enfermedad de Chagas en Perú.
Objetivo. Detectar y tipificar las unidades taxonómicas discretas de T. cruzi en las heces de siete especies de triatominos (Panstrongylus chinai, P. geniculatus, P. herreri, Rhodnius robustus, R. pictipes, Triatoma carrioni y T. infestans), capturados en ocho departamentos de diferentes regiones naturales de Perú.
Materiales y métodos. Se examinaron 197 insectos para la detección de tripanosomas. Se extrajo el ADN del contenido intestinal de cada insecto y se amplificó mediante reacción en cadena de la polimerasa (PCR) de los genes kDNA, SL-IR, 24Sα rRNA y 18Sα RNA para detectar las DTU de T. cruzi.
Resultados. Se detectaron cinco infecciones con T. rangeli y 113 con T. cruzi. De estas últimas, fue posible identificar 95 de TcI (dos en P. chinai, una en P. geniculatus, 68 en P. herreri, cuatro en R. pictipes, siete en R. robustus, una en T. carrioni, y 12 en T. infestans); cinco de TcII (cuatro en P. herreri, una en T. infestans); cuatro de TcIII (tres en P. herreri, una en R. robustus) y cuatro infecciones de TcIV en P. herreri.
Conclusión. Este es el primer trabajo de caracterización a gran escala de T. cruzi en el intestino de vectores de importancia epidemiológica en Perú, orientado a generar información básica que permita entender la dinámica de la transmisión vectorial de T. cruzi en esta región del continente.


Palabras clave


Trypanosoma cruzi; Trypanosoma rangeli; Triatominae; genotipo; Perú

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Referencias


1. World Health Organization. Chagas disease (American trypanosomiasis). Fecha de consulta: 10 de enero de 2015. Disponible en: http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs340/en/
2. Rueda K, Trujillo JE, Carranza JC, Vallejo GA. Transmisión oral de Trypanosoma cruzi: una nueva situación epidemiológica de la enfermedad de Chagas en Colombia y otros países suramericanos. Biomédica. 2014;34:631-41. httsp://doi.org/10.7705/biomedica.v34i4.2204
3. Zingales B, Andrade SG, Briones MR, Campbell DA, Chiari E, Fernandes O, et al. A new consensus for Trypanosoma cruzi intraspecific nomenclature: Second revision meeting recommendsTcI to TcVI. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2009;104:1051-4. https://doi.org/10.1590/S0074-02762009000700021
4. Zingales B, Miles MA, Campbell DA, Tibayrenc M, Macedo AM, Teixeira MM, et al. The revised Trypanosoma cruzi subspecific nomenclature: Rationale, epidemiological relevance and research applications. Infect Genet Evol. 2012;12:240-53. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2011.12.009
5. Marcili A, Lima L, Cavazzana MJ, Junqueira AC, Veludo HH, Maia da Silva F, et al. A new genotype of Trypanosoma cruzi associated with bats evidenced by phylogenetic analyses using SSU rDNA, cytochrome b and histone H2B genes and genotyping based on ITS1 rDNA. Parasitology. 2009;136:641-55. https://doi.org/10.1017/S0031182009005861
6. Pinto CM, Kalko EK, Cottontail I, Wellinghausen N, Cottontail VM. TcBat a bat-exclusive lineage of Trypanosoma cruzi in the Panamá Canal Zone, with comments on its classification and the use of the 18S rRNA gene for lineage identification. Infect Genet Evol. 2012;12:1328-32. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2012.04.013
7. Ramírez JD, Tapia-Calle G, Muñoz-Cruz G, Poveda C, Rendón LM, Hincapié E, et al. Trypanosome species in neotropical bats: Biological, evolutionary and epidemiological implications. Infect Genet Evol. 2014;22:250-6. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2013.06.022
8. Lima L, Espinosa-Álvarez O, Ortiz PA, Trejo-Varón JA, Carranza JC, Pinto CM, et al. Genetic diversity of Trypanosoma cruzi in bats, and multilocus phylogenetic and phylogeographical analyses supporting Tcbat as an independent DTU (discrete typing unit). Acta Trop. 2015;151:166-77. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2015.07.015
9. Herrera C, Bargues MD, Fajardo A, Montilla M, Triana O, Vallejo GA, et al. Identifying four Trypanosoma cruzi I isolate haplotypes from different geographic regions of Colombia. Infect Genet Evol. 2007;7:535-9. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2006.12.003
10. Llewellyn MS, Miles MA, Carrasco HJ, Lewis MD, Yeo M, Vargas J, et al. Genome-scale multilocus microsatellite typing of Trypanosoma cruzi discrete typing unit I reveals phylogeographic structure and specific genotypes linked to human infection. PLoS Pathog. 2009;5:e1000410. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000410
11. Ramírez JD, Guhl F, Rendón LM, Rosas F, Marín-Neto JA, Morillo CA. Chagas cardiomyopathy manifestations and Trypanosoma cruzi genotypes circulating in chronic chagasic patients. PLoS Negl Trop Dis. 2010;4:e899. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0000899
12. Mantilla JC, Zafra GA, Macedo AM, González CI. Mixed infection of Trypanosoma cruzi I and II in a Colombian cardiomyopathic patient. Hum Pathol. 2010;41:610-3. https://doi.org/10.1016/j.humpath.2009.11.005
13. Rassi A Jr, Rassi A, Marcondes de Rezende J. American trypanosomiasis (Chagas disease). Infect Dis Clin North Am. 2012;26:275-91. https://doi.org/10.1016/j.idc.2012.03.002
14. Monje-Rumi MM, Pérez-Brandán C, Ragone PG, Tomasini N, Lauthier JJ, Alberti-D’Amato AM, et al. Trypanosoma cruzi diversity in the Gran Chaco: Mixed infections and differential host distribution of TcV and TcVI. Infect Genet Evol. 2015;29:53-9. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2014.11.001
15. Cura CI, Mejía-Jaramillo AM, Duffy T, Burgos JM, Rodriguero M, Cardinal MV, et al. Trypanosoma cruzi I genotypes in different geographical regions and transmission cycles based on a microsatellite motif of the intergenic spacer of spliced-leader genes. Int J Parasitol. 2010;40:1599-607. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2010.06.006
16. Yeo M, Acosta N, Llewellyn M, Sánchez H, Adamson S, Miles GA, et al. Origins of Chagas disease: Didelphis species are natural hosts of Trypanosoma cruzi I and armadillos hosts of Trypanosoma cruzi II, including hybrids. Int J Parasitol. 2005;35:225-33. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2004.10.024
17. Vallejo GA, Guhl F, Carranza JC, Herrera C, Urrea DA, Falla A, et al. Trypanosoma cruzi population variability in Colombia: Possible co-evolution in different vector species. Rev Soc Bras Med Trop. 2009;42(Supl.II):27-34.
18. Wiesenberger SJ, Barnabé C, Campbell DA, Sturm NR. Two hybridization events define the population structure of Trypanosoma cruzi. Genetics. 2005;171:527-43. https://doi.org/10.1534/genetics.104.038745
19. García ES, Genta FA, Azambuja P, Schaub GA. Interactions between intestinal compounds of triatomines and Trypanosoma cruzi. Trends Parasitol. 2010;20:499-505.
https://doi.org/10.1016/j.pt.2010.07.003
20. Vallejo GA, Guhl F, Schaub GA. Triatominae-Trypanosoma cruzi-T. rangeli: Vector-parasite interactions. Acta Trop. 2009;110:137-47. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2008.10.001
21. Castro DP, Moraes CS, González MS, Ratcliffe NA, Azambuja P, García ES. Trypanosoma cruzi immune response modulation decreases microbiota in Rhodnius prolixus gut and is crucial for parasite survival and development. PLoS One. 2012;7:e36591. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0036591
22. Centro Nacional de Epidemiología, Prevención y Control de Enfermedades Dr. Daniel Olaechea. Boletín epidemiológico. Semana epidemiológica 52 de 2014. Fecha de consulta: 15 de enero de 2015. Disponible en: http://www.dge.gob.pe/portal/docs/vigilancia/boletines/2014/52.pdf
23. Alroy KA, Huang C, Gilman RH, Quispe-Machaca VR, Marks MA, Ancca-Juárez J, et al. Prevalence and transmission of Trypanosoma cruzi in people of rural communities of the high jungle of northern Perú. PLoS Negl Trop Dis. 2015;9:e0003779. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0003779
24. Chávez J. Contribución al estudio de los triatominos del Perú: distribución geográfica, nomenclatura y notas taxonómicas. An Fac Med Lima. 2006;67:65-76.
25. Elliot A, Cáceres I, Guillén Z, Nakashima I. Identificación de los chinches triatominos (Hemiptera, Reduviidae) conocidos del Perú. Rev Per Ent. 1988;31:18-20.
26. Guillén Z, Cáceres I, Elliot A, Ramírez J. Triatominos del norte peruano y su importancia como vectores de Trypanosoma spp. Rev Per Ent. 1989;31:25-30.
27. Cáceres GA, Troyes L, Gonzáles-Pérez A, Llontop E, Bonilla C, Murias E, et al. Enfermedad de Chagas en la región nororiental del Perú. I. Triatominos (Hemiptera, Reduviidae) presentes en Cajamarca y Amazonas. Rev Peru Med Exp Salud Pública. 2002;19:17-23.
28. Cuba CA, Abad-Franch F, Roldán J, Vargas F, Pollack L, Miles MA. The triatomines of northern Perú, with emphasis on the ecology and infection by trypanosomes of Rhodnius ecuadoriensis (Triatominae). Mem Inst Oswaldo Cruz. 2002;97:175-183. https://doi.org/10.1590/S0074-02762002000200005
29. Vega S, Mendoza A, Cabrera R, Cáceres GA, Campos E, Ancca J, et al. Primer caso de enfermedad de Chagas aguda en la Selva Central del Perú: investigación de colaterales, vectores y reservorios. Rev Peru Med Exp Salud Pública. 2006;23:288-92.
30. Macedo AM, Oliveira RP, Pena SD. Chagas disease: Role of parasite genetic variation in pathogenesis. Expert Rev Mol Med. 2002;4:1-16. https://doi.org/10.1017/S1462399402004118
31. Lent H, Wygodzinsky P. Revision of the Triatominae (Hemiptera, Reduviidae), and their significance as vectors of Chagas disease. Bull Am Mus Nat His.1979;163:123-520.
32. Vallejo GA, Guhl F, Chiari E, Macedo AM. Speciesspecific detection of Trypanosoma cruzi and Trypanosoma rangeli in vector and mammalian hosts by polymerase chain reaction amplification of kinetoplast minicircle DNA. Acta Trop. 1999;72:203-12. https://doi.org/10.1016/S0001-706X(98)00085-0
33. Brisse S, Verhoef J, Tibayrenc M. Characterisation of large and small subunit rRNA and mini-exon genes further supports the distinction of six Trypanosoma cruzi lineages. Int J Parasitol. 2001;31:1218-26. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(01)00238-7
34. Souto RP, Fernandes O, Macedo AM, Campbell DA, Zingales B. DNA markers define two major phylogenetic lineages of Trypanosoma cruzi. Mol Biochem Parasitol. 1996;83:141-52. https://doi.org/10.1016/S0166-6851(96)02755-7
35. Vallejo GA, Guhl F, Carranza JC, Lozano LE, Sánchez JL, Jaramillo JC, et al. KDNA markers define two major Trypanosoma rangeli lineages in Latin-America. Acta Tropica. 2002;81:77-82. https://doi.org/10.1016/S0001-706X(01)00186-3
36. Maia Da Silva F, Junqueira AC, Campaner M, Rodrigues AC, Crisante G, Ramirez LE, et al. Comparative phylogeography of Trypanosoma rangeli and Rhodnius (Hemiptera:
Reduviidae) supports a long coexistence of parasite lineages and their sympatric vectors. Mol Ecol. 2007;16:3361-73. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03371.x
37. Maia da Silva F, Marcili A, Lima L, Cavazzana M Jr, Ortiz PA, Campaner M, et al. Trypanosoma rangeli isolates of bats from Central Brazil: Genotyping and phylogenetic analysis enable description of a new lineage using splicedleader gene sequences. Acta Trop. 2009;109:199-207. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2008.11.005
38. Cuba CA, Vallejo GA, Gurgel-Gonçalves R. Triatomines (Hemiptera, Reduviidae) prevalent in the northwest of Perú: Species with epidemiological vectorial capacity. Parasitol Latinoam. 2007;62:154-64. https://doi.org/10.4067/S0717-77122007000200009
39. Urrea DA, Carranza JC, Cuba-Cuba CA, Gurgel-Gonçalves R, Guhl F, Schofield CJ, et al. Molecular characterisation of Trypanosoma rangeli strains isolated from Rhodnius ecuadoriensis in Perú, R. colombiensis in Colombia and R. pallescens in Panamá, supports a coevolutionary association between parasites and vectors. Infect Genet Evol. 2005;5:123-9. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2004.07.005
40. Urrea DA, Herrera CP, Falla A, Carranza JC, Cuba-Cuba C, Triana-Chávez O, et al. Sequence analysis of the splicedleader intergenic region (SL-IR) and random amplified polymorphic DNA (RAPD) of Trypanosoma rangeli strains isolated from Rhodnius ecuadoriensis, R. colombiensis, R. pallescens and R. prolixus suggests a degree of co-evolution between parasites and vectors. Acta Trop. 2011;120:59-66. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2011.05.016
41. Ocaña-Mayorga S, Aguirre-Villacis F, Pinto C, Vallejo GA, Grijalva M. High prevalence and low genetic diversity of Trypanosoma rangeli in sylvatic R. ecuadoriensis and mammal hosts. Vector Borne Zoonotic Dis. 2015;15:732-42. https://doi.org/10.1089/vbz.2015.1794
42. Vallejo GA, Suárez Y, Olaya JL, Gutiérrez SA, Carranza JC. Trypanosoma rangeli: un protozoo infectivo y no patógeno para el humano que contribuye al entendimiento de la transmisión vectorial y la infección por Trypanosoma cruzi, agente causal de la enfermedad de Chagas. Rev Acad Colomb Cienc Ex Fis Nat. 2015;39:111-22.
43. Ancca J, Vega S, Pinto J, Naquira C. Caracterización genética de Trypanosoma cruzi aislados de triatominos de áreas endémicas a la enfermedad de Chagas en el Perú. Rev Ibero Latinoam Parasitol. 2009;1:8-14.
44. Guhl F, Ramírez JD. Retrospective molecular integrated epidemiology of Chagas disease in Colombia. Infect Genet Evol. 2013;20:148-54. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2013.08.028
45. Brenière SF, Aliaga C, Waleckx E, Buitrago R, Salas R, Barnabé C, et al. Genetic characterization of Trypanosoma cruzi DTUs in wild Triatoma infestans from Bolivia: Predominance of TcI. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6:e1650. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001650
46. Carrasco HJ, Segovia M, Llewellyn MS, Morocoima A, Urdaneta-Morales S, Martínez C, et al. Geographical distribution of Trypanosoma cruzi genotypes in Venezuela. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6:e1707. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001707
47. Bacigalupo A, Segovia V, García A, Botto-Mahan C, Ortiz S, Solari A, et al. Differential pattern of infection of sylvatic nymphs and domiciliary adults of Triatoma infestans with Trypanosoma cruzi genotypes in Chile. Am J Trop Med Hyg. 2012;87:473-80. https://doi.org/10.4269/ajtmh.2012.11-0237
48. de Lana M, da Silveira Pinto A, Barnabé C, Quesney V, Noël S, Tibayrenc M. Trypanosoma cruzi: Compared vectorial transmissibility of three major clonal genotypes by Triatoma infestans. Exp Parasitol. 1998;90:20-5. https://doi.org/10.1006/expr.1998.4304
49. Galuppo S, Bacigalupo A, García A, Ortiz S, Coronado X, Cattan PE, et al. Predominance of Trypanosoma cruzi genotypes in two reservoirs infected by sylvatic Triatoma infestans of an endemic area of Chile. Acta Trop. 2009;111:90-3. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2009.02.010
50. Monteiro WM, Magalhães LK, Santana Filho FS, Borborema M, Silveira H, Barbosa MD. Trypanosoma cruzi TcIII/Z3 genotype as agent of an outbreak of Chagas disease in the Brazilian Western Amazonia. Trop Med Int Health. 2010;15:1049-51. https://doi.org/10.1111/j.1365-3156.2010.02577
51. Monteiro WM, Teston AP, Gruendling AP, dos Reis D, Gomes ML, de Araújo SM, et al. Trypanosoma cruzi I and IV stocks from Brazilian Amazon are divergent in terms of biological and medical properties in mice. PLoS Negl Trop Dis. 2013.7: e2069. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0002069
52. Calderón-Falero G. Chinches triatominos (Hemiptera: Reduviidae) de la región Grau, Perú. Rev Per Ent. 1996;38:19-22.
53. Guillén Z, Cáceres I, Elliot A. Los triatominos (Hemiptera, Reduviide) de la zona Centro del Perú. Rev Per Med Trop UNMSM. 1992;6:89-91.
54. Jara CA, Escalante H, Roldán J, Díaz-Lima E. Distribución y frecuencia de infección por Trypanosoma cruzi de triatominos y Ovis aries en el Valle de Chamán, La Libertad, Perú. Sciendo. 1998;1:23-31.
55. Llanos B. Hallazgo en el Perú de Rhodnius ecuadoriensis Lent & León, 1958, naturalmente infectado por Trypanosoma cruzi. Nota preliminar. Arch Per Pat Clin. 1961;15:133-40.
56. Cuba-Cuba AC, Vargas F, Roldán J, Ampuero C. Domestic Rhodnius ecuadoriensis (Hemiptera, Reduviidad) infestation in Northern Perú: A comparative trial of detection methods during a six-month follow-up. Rev Inst Med Trop Sao Paulo. 2003;45:85-90. https://doi.org/10.1590/S0036-46652003000200006
57. Solís H, De Carvalho E, Ferreira C, Casanova C, Huamán A, Mendoza V. Contribución al estudio de la epidemiología de la enfermedad de Chagas en tres localidades de la zona Sur del Perú. An Fac Med Lima. 2003;64:223-7.
58. Villa LM, Guhl F, Zabala D, Ramírez JD, Urrea DA, Hernández DC, et al. The identification of two Trypanosoma cruzi I genotypes from domestic and sylvatic transmission cycles in Colombia based on a single polymerase chain reaction amplification of the spliced-leader intergenic region. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2013;108:932-35. https://doi.org/10.1590/0074-0276130201
59. León CM, Hernández C, Montilla M, Ramírez JD. Retrospective distribution of Trypanosoma cruzi I genotypes in Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2015;110:387-93.
https://doi.org/10.1590/0074-02760140402


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